Tijdschriftissue 1 2022

Emoties en empathie bij dieren: wat weten we en vooral, hoe meten we?

• geschreven door Jessie Adriaense

Two birds

(Bron afbeelding: https://pixabay.com/photos/parents-take-care-of-kids-bird-4470902/)

Hebben dieren empathie?

Wat onderscheidt mensen van andere dieren? De zoektocht naar het unieke verschil tussen mens en dier vormt een belangrijke vraag in evolutionair gedragsonderzoek. Hoe komt het bijvoorbeeld dat alleen mensen onbekenden helpen wanneer die in nood zijn? Het antwoord is empathie, ofwel het emotioneel inleven in de ander en het mentaal begrijpen wat de ander ervaart (Singer & Lamm, 2009). Empathie stelt ons in staat om innige relaties te vormen, hechte gemeenschappen op te bouwen, de juiste hulp te verlenen en onze kinderen op te voeden (de Waal, 2008; Decety et al., 2015; Lamm et al., 2019). Empathie is echter selectief: zo voelen mensen meer mee met de pijn van kennissen dan met de pijn van vreemden (Hein et al., 2010). Gelukkig kunnen we deze automatische reactie ook bijsturen door actief het perspectief van anderen in te nemen (Sheng & Han, 2012; Lamm & Majdandžić, 2015). Dit maakt empathie een indrukwekkende vaardigheid en één van de belangrijkste factoren die onze maatschappij samenhoudt.

Maar is empathie nu inderdaad uniek menselijk? Wanneer we kijken naar dieronderzoek, lijkt het antwoord niet zo eenduidig. Evolutionair gezien heeft empathie twee bestaansredenen. De eerste bestaansreden is ouderlijke zorg. Het is erg belangrijk dat ouders zich kunnen inleven zodat zij de juiste zorg kunnen verlenen aan hun kinderen en zo hun overlevingskansen kunnen vergroten (Preston & de Waal, 2002; Decety et al., 2015). Empathie stelt ouders bijvoorbeeld in staat om hun kinderen veilig te stellen wanneer die huilen of angstig zijn. De tweede bestaansreden van empathie is sociale interactie. Groepsleven vereist goede communicatie en coördinatie om alles optimaal te doen verlopen. Empathie kan hierbij helpen. Een groepslid dat stress ervaart kan bijvoorbeeld een signaal zijn voor gevaar en empathie is essentieel om dat signaal te kunnen oppikken (Nakahashi & Ohtsuki, 2018). Hierdoor kunnen meerdere groepsleden de juiste acties ondernemen om op dat gevaar te reageren. Ze kunnen bijvoorbeeld samen weglopen in plaats van alleen, om zo de kans op persoonlijk gevaar te verlagen, of ze kunnen samen het roofdier wegjagen zoals geobserveerd is bij zijdeapen (Cross & Rogers, 2006).

Volgens de evolutieleer doet empathie zich dus niet enkel voor bij mensen, maar bij alle soorten die ouderlijke zorg voorzien of in groepen leven. Neem bijvoorbeeld mensapen zoals chimpansees en bonobo’s die, door hun verwantschap aan de mens, enorm veel gelijkenissen hebben in hun sociale manier van leven. Dit is ook te zien in groepsverband, waarbij ze elkaar troosten met aanrakingen en omarmingen nadat een groepsconflict heeft plaatsgevonden (Clay & de Waal, 2013). Primatologen zijn van mening dat deze apen in staat zijn de ander te begrijpen en troost te bieden wanneer dat nodig is doormiddel van empathisch inlevingsvermogen. Empathie is echter niet alleen beperkt tot verwante diersoorten zoals primaten. Zo toont onderzoek aan dat ook ratten elkaar helpen wanneer een andere rat klem zit (Bartal et al., 2011) en dat zelfs mieren hun soortgenoten verlossen uit noodsituaties (Hollis & Nowbahari, 2013). Verder lijken kippen onrustig te reageren wanneer hun kuikens angstig zijn (Edgar et al., 2011), vertonen ganzen een verhoogde hartslag wanneer ze groepsgenoten in conflict zien (Wascher et al., 2008) en reageren raven op groepsruzies door de slachtoffers van deze ruzies te benaderen met gedrag dat lijkt op troosten (Fraser & Bugnyar, 2010).

Hoewel er tal van observaties zijn in diverse dierensoorten, blijven we worstelen met de vraag of dit soort gedragingen nu echt empathie aantonen (Vasconcelos et al., 2012; Silberberg et al., 2014; Adriaense et al., 2020). Begrijpen ratten daadwerkelijk dat een andere rat in nood is? En benaderen ze de rat in nood om hem te helpen, of om informatie te krijgen over wat er gaande is en op die manier zichzelf te beschermen? Ervaren raven die net uit een conflict komen echt een negatieve emotie en is het gedrag van de andere raven echt troostgedrag? Bij mensapen kunnen we onszelf soortgelijke vragen stellen. Hoewel de gelijkenis tussen het “troostgedrag” van mensen en mensapen erg groot is, is het bijvoorbeeld niet duidelijk of het er inderdaad voor zorgt dat de getrooste mensaap zich daarna ook beter voelt (Koski & Sterck, 2007; Fraser et al., 2008). Om te weten of dit soort voorbeelden empathie aantonen, moeten we eerst en vooral weten wat empathie nu precies is. Per definitie is empathie een emotionele vaardigheid, en een belangrijk deel van empathie is dat we zelf de emoties van de ander ervaren (Lamm et al., 2019). Om empathie in dieren te meten, moeten we daarom nagaan welke emoties zich voordoen, of die emoties overgedragen worden, en hoe dieren die gedeelde emoties uiten.

Wat zijn emoties?

Emoties zijn mentale en lichamelijke toestanden die ons in staat stellen om te gaan met onze omgeving (de Waal, 2011). De evolutionaire functie van emoties is dat ze ons motiveren en drijven tot actie. Ze vormen als het ware onze drijfveer naar een bepaald doel, of dat nu het opzoeken van een positieve ervaring of het vermijden van iets negatiefs is (Panksepp, 2011). Hoewel er geen consensus is over de exacte wetenschappelijke definitie van emoties, weten we dat emoties bestaan uit specifieke veranderingen (Barrett et al., 2007; Anderson & Adolphs, 2014) die zich uiten in gedrag (motoriek, gezichtsuitdrukking, etc.), fysiologie (hormonale regulatie, hersenactiviteit, etc.), cognitie (de beslissingen die we maken, herinneringen die we hebben, etc.; Paul et al., 2005) en gevoelens. Gevoelens zijn de bewuste, subjectieve ervaring van emoties die mensen kunnen beschrijven middels zelfrapportage. Dieren kunnen dit echter niet. Om die reden is er lange tijd verondersteld dat we emoties in dieren gewoonweg niet kunnen meten en dat het daarom zelfs niet relevant is om over dierenemoties te spreken (de Waal, 2011). Toch heeft zelfrapportage ook tekortkomingen, want niet alle emoties worden bewust ervaren (Winkielman & Berridge, 2004). Dat zie je onder andere aan het feit dat veel mensen nood hebben aan een psycholoog om duiding te geven aan hun eigen gevoelens. Bovendien, wanneer we een te sterke nadruk leggen op het meten van onze gevoelens als de ‘gouden standaard’ voor het vaststellen van emoties, sluiten we onvermijdelijk een deel van de bevolking uit: diegenen die zich niet of minder verbaal kunnen uiten zoals kinderen, volwassenen met een mentale aandoening, en ook dieren. Uiteraard beleven ook zij emoties. Emoties zijn namelijk belangrijk om te overleven (Massen & Kret, 2019; de Waal, 2011). Dit benadrukt het idee dat we emoties ook op andere manieren kunnen meten, maar het vinden van een gepaste methode hiervoor bij dieren is best ingewikkeld.

Hoe meten we emoties en empathie?

Net zoals bij mensen, kunnen we dierenemoties bestuderen aan de hand van hun gedrag en fysiologie. Mensen vertonen gelijkenissen met andere diersoorten als het om de uitdrukking van emoties gaat. Zo uiten we bijvoorbeeld angst door weg te rennen of door ons kleiner te maken. Maar emoties zijn veelzijdig en omvatten meer dan één bepaalde uitdrukking. We kunnen er dus niet vanuit gaan dat een bepaalde gedragsobservatie een accurate interpretatie geeft van een aanwezige (positieve of negatieve) emotie. Studies tonen bijvoorbeeld dat vlooigedrag in apen vaak gepaard gaat met een positieve context (Shutt et al., 2007). Zodoende gaan veel onderzoekers ervan uit dat vlooien algemeen gesproken inderdaad een ontspannen sfeer met zich meebrengt. Maar onderzoek toont ook dat vlooien eveneens voorkomt in stressvolle situaties (Semple et al., 2013). Het zou dus niet juist zijn om vlooien gelijk te stellen aan een positieve emotie zonder die emotie te meten (Adriaense et al., 2020). Bij dit meten is het erg belangrijk om een onderscheid te maken tussen de “valentie” van een emotie (positief of negatief) en de “intensiteit” ervan (hoog of laag) (Russell, 2003; Mendl et al., 2010). Zo ervaren we een versnelde hartslag zowel bij angst als bij blijdschap. Bij mensen kunnen we zelfrapportage gebruiken om te weten of die versnelde hartslag een positieve danwel negatieve emotie reflecteert, maar bij dieren is dit onderscheid veel moeilijker te maken. We weten dus enkel dat de emotie-intensiteit hoog is, maar zonder objectieve metingen van de valentie, zijn we als onderzoekers afhankelijk van de context om te bepalen of die hartversnelling positief of negatief is. En dat vormt best een probleem in het huidige emotie-onderzoek bij dieren. Die afhankelijkheid van de context maakt dat we (onbedoeld) subjectieve interpretaties geven, gebaseerd op wat wij denken dat de aanwezige emotie is (Massen et al., 2019), zoals we bij het zien van vlooigedrag automatisch redeneren dat dit positief is.

Hoe kunnen we deze subjectiviteit vermijden? Een eerste oplossing is de multi-componentenmethode (Paul et al., 2005; Anderson & Adolphs, 2014). Bij deze methode worden verschillende elementen van een emotie gemeten en wordt nagegaan hoe deze elementen in samenhang met elkaar veranderen en als het ware puzzelstukjes vormen die gebruikt kunnen worden om een compleet beeld van de emotie te schetsen. Een mooi voorbeeld van deze methode is te zien in onderzoek naar het kietelen van ratten (Panksepp & Burgdorf, 2003; Rygula et al., 2012). Kietelen wordt beschouwd als iets positiefs bij ratten, maar is dat ook zo? Onderzoekers van diverse disciplines vonden dat wanneer ratten gekieteld werden, zij meer positieve geluiden maakten, meer benaderden, minder angst vertoonden, en een verlaging in hun stresshormonen hadden (LaFollette et al., 2017). Door al deze resultaten samen te brengen, kunnen we met meer zekerheid zeggen dat kietelen positieve emoties uitlokt bij ratten.

Een tweede oplossing om subjectiviteit tegen te gaan, komt van recent onderzoek dat een nieuwe manier voorziet om valentie te meten. Vanuit de psychologie weten we dat naast gedrag en fysiologie, ook onze algemene cognitie beïnvloed wordt door onze emoties (Paul et al., 2005). De emoties die we ervaren, bepalen hoe we denken. Personen met een depressie of angststoornis hebben bijvoorbeeld meer negatieve herinneringen, vertonen meer aandacht voor negatieve informatie en interpreteren dubbelzinnige of ambigue informatie sneller als negatief (Eysenck et al., 1991; Mathews & MacLeod, 1994; Burke & Mathews, 1992). Dit wordt een cognitieve bias genoemd en deze specifieke voorbeelden noemen we een ‘negatieve bias’. Omgekeerd verwachten personen met een positieve gemoedsstemming meer positieve situaties (Nygren et al., 1996) en minder angstige personen zijn optimistischer en beoordelen ambigue informatie vaker als positief (Eysenck et al., 1991). Dit noemen we een ‘positieve bias’.

In 2004 kwamen onderzoekers op het opmerkelijke idee om deze cognitieve bias te testen bij dieren met als doel hun emoties te kunnen meten (Harding et al., 2004). De allereerste cognitieve bias-test werd uitgevoerd met ratten, met de vraag of een onvoorspelbare leefomgeving (b.v. een onverwachte kooi of een onbekende kooigenoot) een negatief effect had op hun testresultaten. De ratten werden eerst getraind om te reageren op bepaalde geluidstonen. Na sommige tonen volgde een voedselbeloning, terwijl andere tonen werden gevold door onaangename witte ruis geluiden. Als gevolg van deze procedure gingen ratten sneller reageren op de eerste soort tonen en trager op de tweede soort. Na deze training werden de ratten 9 dagen in hun bekende, en dus voorspelbare, omgeving of in een onvoorspelbare omgeving geplaatst. Vervolgens namen ze deel aan een cognitieve bias-test. Tijdens deze test lieten de onderzoekers een derde toon horen, dat net tussen de positieve en negatieve getrainde tonen in zat. Ze creëerden dus een ambigue geluid waarbij de ratten niet wisten of er al dan niet een beloning zou volgen. De studie toonde aan dat ratten die tijd hadden doorgebracht in een onvoorspelbare kooi trager reageerden op de ambigue toon. Dit wijst erop dat deze ratten de ambigue toon als negatiever ervaarden en daarom waarschijnlijk geen beloning verwachtten. Met andere woorden, het trager reageren was bewijs voor een negatieve bias.

Het cognitieve bias idee wordt sindsdien frequent toegepast in wetenschappelijk onderzoek naar dierenemoties, zowel in zoogdieren, vogels, als ongewervelden (Neville et al., 2020; Lagisz et al., 2020). Dit wordt gedaan aan de hand van wat we ‘het cognitieve bias paradigma’ noemen (Mendl et al., 2009). Aan de basis van dit paradigma staat de hypothese dat een negatieve situatie een negatieve impact of ‘bias’ heeft op de test, en vice versa voor een positieve situatie. Deze test helpt onderzoekers om valentie meer objectief te meten, zonder dat het nodig is om als observator zelf interpretaties te maken op basis van de situatie, zoals in het voorbeeld van vlooigedrag. Op basis hiervan kon aangetoond worden dat zowel varkens als resusapen een positieve bias laten zien bij een verrijking van hun leefomgeving (Douglas et al., 2012; Bethell et al., 2012), dat kapucijnaapjes die over een langere periode meer gevlooid worden een positieve bias tonen (Schino et al., 2016) en dat honingbijen die heen en weer geschud worden een negatieve bias ervaren (Bateson et al., 2011).

Zoals eerder besproken in dit artikel, speelt het meten van emoties een erg belangrijke rol in het meten van empathie (Adriaense et al., 2020). We willen graag weten welke emoties aanwezig zijn, zodat we antwoord kunnen krijgen op onze hoofdvraag of dieren (net als mensen) empathie hebben. Hoe kunnen we dat doen? Recent werd de cognitieve bias test voor het eerst toegepast om de valentie van sociale emoties te meten zoals empathie en emotionele overdracht (Hatfield et al., 1994; Adriaense et al., 2020; Pérez‐Manrique & Gomila, 2021). In een empirische studie met raven werd dit gedaan door raven bloot te stellen aan ofwel een negatieve ofwel een positieve ervaring (Adriaense et al., 2019). De negatieve ervaring werd gecreëerd door eerst een gewenste voedselbeloning te tonen en deze daarna te vervangen door een ongewenste beloning. Bij de positieve ervaring verliep dit omgekeerd en werd een initiële ongewenste beloning vervangen door een betere beloning. Tijdens deze manipulatie keek een tweede raaf toe. Deze tweede raaf kon de andere raaf observeren tijdens het taakje, maar kon daarbij het aangeboden voedsel niet zien. De ravenparen die werden getest, waren raven met een hechte relatie: ze waren al meerdere jaren bevriend en gingen positief met elkaar om. Dit is belangrijk omdat empathie en gedeelde emoties sterker voorkomen bij kennissen dan bij vreemden. Aan het einde van de test deden beide raven een cognitieve bias test. De onderzoekers voorspelden dat de negatieve ervaring een negatieve emotie zou oproepen in de eerste raaf. Die emotie zou dan door middel van emotionele overdracht leiden tot een gelijkaardige negatieve emotie in de tweede raaf. Hetzelfde werd voorspeld voor de positieve emotie. De studie toonde aan dat in de negatieve situatie de eerste raaf frequent reageerde met negatief gerelateerd gedrag: ze gaf minder aandacht aan het ongewenste voedsel en vertoonde frustratie door haar snavel schijnbaar zinloos door het zand te vegen. Dit resultaat bevestigde dat de emotie-manipulatie succesvol was. Belangrijker is echter dat de tweede raaf een negatieve bias vertoonde in de cognitieve test. Dit gebeurde enkel op basis van het zien van haar partner in de negatieve situatie en zonder die situatie zelf te hebben ervaren (Adriaense et al., 2019). Door middel van de cognitieve bias-test stelden de onderzoekers vast dat raven negatieve emoties kunnen delen en dus emotionele overdracht hebben.

Wat betekent dit nu precies voor onze kennis over dierenempathie? Specifiek toont dit onderzoek aan dat het overdragen van negatieve emoties mogelijk is in raven. De positieve situatie bracht daarentegen geen positieve overdracht teweeg. Toch zijn de resultaten een stap in de goede richting, omdat gedeelde emoties van belang zijn in verscheidene empathie-gerelateerde gedragingen, zoals elkaar uit de nood helpen of troost bieden. Door middel van het cognitieve bias paradigma kunnen we meer precieze analyses doen van de emoties die een rol kunnen spelen in empathie en de mate waarin er inderdaad sprake is van emotionele overdracht (Pérez‐Manrique & Gomila, 2021). De methode geeft inzicht in de valentie van een emotie (positief of negatief), wat niet eenduidig te meten is met gedrag of fysiologie. Evengoed is meer vergelijkend onderzoek tussen verschillende diersoorten en met diverse emotie- interventies nog steeds erg belangrijk om vooruitgang te boeken en volledig te kunnen begrijpen hoe emoties een rol kunnen spelen in dierenempathie.

Naast het emotioneel inleven, is het ook belangrijk voor empathie dat we ons mentaal kunnen inleven. Het is belangrijk dat we het perspectief van de ander kunnen innemen en dat we begrijpen dat onze gevoelens, hoewel gedeeld, niet exact hetzelfde zijn als die van anderen (Lamm et al., 2019). Dus naast onderzoek naar gedeelde emoties, is het ook belangrijk dat toekomstig dierenonderzoek zich focust op deze mentale vaardigheden en op hoe dieren elkaars emotionele perspectief opvolgen.

Conclusie

De vraag of dieren empathie hebben of niet, blijft onderzoekers bezighouden. En hoe we deze vraag beantwoorden is sterk afhankelijk van hoe onze wetenschappelijke methoden zich ontwikkelen. Op basis van observaties en gedragsonderzoek zouden we kunnen besluiten dat sommige dieren inderdaad empathie vertonen, maar het is belangrijk om de gebruikte methoden kritisch te bekijken en te bepalen of onze interpretaties passend zijn en welke tekortkomingen ze eventueel hebben. Met de toevoeging van het cognitieve bias paradigma en de grotere aandacht voor wetenschappelijk onderzoek naar dierenemoties, kunnen we alvast een meer genuanceerd beeld vormen van empathie bij dieren. Op lange termijn zullen deze resultaten ook bijdragen aan het begrijpen van empathie bij mensen en de evolutie daarvan.

Dit artikel is gebaseerd op de doctoraatsthesis van Dr. Jessie E.C. Adriaense, The origins of empathy: A comparative investigation of empathy and its emotional basis in an avian and primate species, 2021.

 

Referenties

Adriaense, J. E. C., Koski, S. E., Huber, L., & Lamm, C. (2020). Challenges in the comparative study of empathy and related phenomena in animals. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 112, 62-82.

Adriaense, J. E., Martin, J. S., Schiestl, M., Lamm, C., & Bugnyar, T. (2019). Negative emotional contagion and cognitive bias in common ravens (Corvus corax). Proceedings of the National Academy of Sciences, 116(23), 11547-11552.

Anderson, D. J., & Adolphs, R. (2014). A framework for studying emotions across species. Cell, 157(1), 187-200.

Barrett, L. F., Mesquita, B., Ochsner, K. N., & Gross, J. J. (2007). The experience of emotion. Annu. Rev. Psychol., 58, 373-403.

Bartal, I. B. A., Decety, J., & Mason, P. (2011). Empathy and pro-social behavior in rats. Science, 334(6061), 1427-1430.

Bateson, M., Desire, S., Gartside, S. E., & Wright, G. A. (2011). Agitated honeybees exhibit pessimistic cognitive biases. Current biology, 21(12), 1070-1073.

Bethell, E. J., Holmes, A., MacLarnon, A., & Semple, S. (2012). Cognitive bias in a non-human primate: husbandry procedures influence cognitive indicators of psychological well-being in captive rhesus macaques. Animal Welfare, 21(2), 185-195.

Burke, M., & Mathews, A. 1992. Autobiographical memory and clinical anxiety. Cognition & Emotion, 6(1), 23-35

Clay, Z., & de Waal, F. B. (2013). Bonobos respond to distress in others: consolation across the age spectrum. PloS one, 8(1), e55206.

Cross, N., & Rogers, L. J. (2006). Mobbing vocalizations as a coping response in the common marmoset. Hormones and behavior, 49(2), 237-245.

De Waal, F. B. (2008). Putting the altruism back into altruism: the evolution of empathy. Annu. Rev. Psychol., 59, 279-300.

De Waal, F. B. (2011). What is an animal emotion?. Annals of the New York Academy of Sciences, 1224(1), 191-206.

De Waal, F. B., & Preston, S. D. (2017). Mammalian empathy: behavioural manifestations and neural basis. Nature Reviews Neuroscience, 18(8), 498-509.

Decety, J., Bartal, I. B. A., Uzefovsky, F., & Knafo-Noam, A. (2015). Empathy as a driver of prosocial behaviour: highly conserved neurobehavioural mechanisms across species. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 371(1686), 20150077.

Douglas, C., Bateson, M., Walsh, C., Bédué, A., & Edwards, S. A. (2012). Environmental enrichment induces optimistic cognitive biases in pigs. Applied Animal Behaviour Science, 139(1-2), 65-73.

Edgar, J.L., Lowe, J.C., Paul, E.S., & Nicol, C.J., 2011. Avian maternal response to chick distress. Proc. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci., rspb20102701

Edgar, J.L., Nicol, C.J., Clark, C.C.A., & Paul, E.S., 2012. Measuring empathic responses in animals. Appl. Anim.Behav.Sci.138 (3–4), 182–193

Emery, N. J., & Clayton, N. S. (2004). The mentality of crows: convergent evolution of intelligence in corvids and apes. science, 306(5703), 1903-1907.

Eysenck, M.W., Mogg, K., May, J., Richards, A., & Mathews, A., 1991. Bias in interpretation of ambiguous sentences related to threat in anxiety. J. Abnorm. Psychol. 100, 144–150

Fraser, O. N., & Bugnyar, T. (2010). Do ravens show consolation? Responses to distressed others. PLoS One, 5(5), e10605.

Fraser, O. N., Stahl, D., & Aureli, F. (2008). Stress reduction through consolation in chimpanzees. Proceedings of the National Academy of Sciences, 105(25), 8557-8562.

Harding, E. J., Paul, E. S., & Mendl, M. (2004). Cognitive bias and affective state. Nature, 427(6972), 312-312.

Hein, G., Silani, G., Preuschoff, K., Batson, C. D., & Singer, T. (2010). Neural responses to ingroup and outgroup members' suffering predict individual differences in costly helping. Neuron, 68(1), 149-160.

Hollis, K. L., & Nowbahari, E. (2013). A comparative analysis of precision rescue behaviour in sand-dwelling ants. Animal Behaviour, 85(3), 537-544.

Lagisz, M., Zidar, J., Nakagawa, S., Neville, V., Sorato, E., Paul, E. S., ... & Løvlie, H. (2020). Optimism, pessimism and judgement bias in animals: a systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews.

Lamm, C., Batson, C. D., & Decety, J. (2007). The neural substrate of human empathy: effects of perspective-taking and cognitive appraisal. Journal of cognitive neuroscience, 19(1), 42-58.

Lamm, C., & Majdandžić, J. (2015). The role of shared neural activations, mirror neurons, and morality in empathy–A critical comment. Neuroscience Research, 90, 15-24.

Lamm, C., Rütgen, M., & Wagner, I. C. (2019). Imaging empathy and prosocial emotions. Neuroscience letters, 693, 49-53.

Massen, J. & Kret, M., 2019, Trouw, “Dieren hebben zeker wèl emoties”

Mathews, A., & MacLeod, C., 2002. Induced processing biases have causal effects on anxiety. Cognition & Emotion, 16(3), 331-354

Mendl, M., Burman, O. H., Parker, R. M., & Paul, E. S. (2009). Cognitive bias as an indicator of animal emotion and welfare: Emerging evidence and underlying mechanisms. Applied Animal Behaviour Science, 118(3-4), 161-181.

Mendl, M., Burman, O. H., & Paul, E. S. (2010). An integrative and functional framework for the study of animal emotion and mood. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 277(1696), 2895-2904.

Nakahashi, W., Ohtsuki, H., 2015. When is emotional contagion adaptive? J. Theor. Biol.
380, 480–488

Neville, V., Nakagawa, S., Zidar, J., Paul, E. S., Lagisz, M., Bateson, M., ... & Mendl, M. (2020). Pharmacological manipulations of judgement bias: a systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 108, 269-286.

Panksepp, J. (2011). The basic emotional circuits of mammalian brains: do animals have affective lives?. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 35(9), 1791-1804.

Paul, E. S., Harding, E. J., & Mendl, M. (2005). Measuring emotional processes in animals: the utility of a cognitive approach. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 29(3), 469-491.

Pérez‐Manrique, A., & Gomila, A. (2021). Emotional contagion in nonhuman animals: A review. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science, e1560.

Preston, S. D., & De Waal, F. B. (2002). Empathy: Its ultimate and proximate bases. Behavioral and brain sciences, 25(1), 1-20.

Russell, J. A. (2003). Core affect and the psychological construction of emotion. Psychological review, 110(1), 145.

Semple, S., Harrison, C., & Lehmann, J. (2013). Grooming and Anxiety in Barbary Macaques. Ethology, 119(9), 779-785.

Singer, T., & Lamm, C. (2009). The social neuroscience of empathy. Annals of the New York Academy of Sciences, 1156(1), 81-96.

Silberberg, A., Allouch, C., Sandfort, S., Kearns, D., Karpel, H., & Slotnick, B. (2014). Desire for social contact, not empathy, may explain “rescue” behavior in rats. Animal cognition, 17(3), 609-618.

Sheng, F., & Han, S. (2012). Manipulations of cognitive strategies and intergroup relationships reduce the racial bias in empathic neural responses. NeuroImage, 61(4), 786-797.

Shutt, K., MacLarnon, A., Heistermann, M., & Semple, S. (2007). Grooming in Barbary macaques: better to give than to receive?. Biology Letters, 3(3), 231-233.

Vasconcelos, M., Hollis, K., Nowbahari, E., & Kacelnik, A. (2012). Pro-sociality without empathy. Biology letters, 8(6), 910-912.

Wascher, C. A., Scheiber, I. B., & Kotrschal, K. (2008). Heart rate modulation in bystanding geese watching social and non-social events. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 275(1643), 1653-1659.

Winkielman, P., & Berridge, K. C. (2004). Unconscious emotion. Current directions in psychological science, 13(3), 120-123.